Suatu hari, dalam perjalanannya ke sekolah, Suzume Iwato bertemu dengan Souta Munakata, seorang pemuda yang sedang mencari daerah terlantar. Gadis SMA itu mengarahkan Souta ke reruntuhan di dekatnya, tetapi karena rasa ingin tahu yang besar, dia sendiri memutuskan untuk menuju ke tempat yang sama.
Sesampainya di sana, Suzume menemukan sebuah pintu terpencil dengan alam semesta seperti mimpi yang terbentang di baliknya—sebuah tempat yang dapat dia lihat dan rasakan, tetapi tidak dapat dimasuki. Sebuah batu aneh tergeletak di tanah di dekatnya, tetapi berubah menjadi makhluk seperti kucing dan berlari menjauh saat Suzume mengangkatnya. Tiba-tiba merasa takut, dia kembali ke sekolahnya, tidak menyadari bahwa tindakannya membiarkan pintu terbuka akan menimbulkan konsekuensi.
Dengan dilepaskannya “batu kunci”, kejahatan di alam semesta lain sekarang dapat dengan bebas melarikan diri dan mendatangkan malapetaka di seluruh Jepang. Berniat untuk memperbaiki kesalahannya yang berbahaya, Suzume bergabung dengan Souta—yang tujuan utamanya adalah mencegah kejahatan menyebar—dengan mencari dan mengunci semua pintu yang terbuka sebelum negara itu hancur.
